Адаптивний стрес у захисту клітин при токсичному впливі зовнішніх факторів

  • Автори: В.В. Іксариця, В.Д. Зінченко, А.М. Грек, І.А. Бєлих, А.В. Каракуркчі
  • УДК: 612.176 + 612.014.46
Завантажити прикріплення:

В.В. Иксарица, В.Д. Зинченко, д. биол.н., проф., А.М. Грек, к.биол.н., И.А. Белых, к.биол.н., А.В. Каракуркчи

Национально-технический университет "Харьковский политехнический институт"

РЕЗЮМЕ. В статті розглядається здатність мікроорганізмів, а також клітин рослинного та тваринного походження, протистояти токсичній дії внутрішніх факторів під дією адаптивного стресу. Проаналізовані механізми виникнення адаптаційного синдрому на клітинно-генному рівні. Огбрунтовується можливість використання адаптивного стресу для підвищення захисних властивостей клітин.
Ключові слова: стрес, адаптація, адаптаційний синдром.

Каждый действующий на организм фактор среды в силу особенностей своей природы вызывает ответную специфическую реакцию, адекватную качеству и силе раздражения, но в любой такой реакции (как остающейся в пределах физиологии, так и патологической) обязательно присутствует и неспеце-фический компонент, характеризующий состояние напряжения как таковое, степень активации систем поддерживания гомеостаза. Именно этот неспецифический компонент физиологичекских и патологических реакций и характеризуется как стресс [1-3].

При таком расширенном, всеобъемлющем толковании этот термин применим не только к организму как целому, независимо от сложности его строения, но и к отдельным его системам, органам, клеткам и даже клеточным ор-ганеллам ("митохондральный стресс"). Обратимые структурные и функциональные изменения, происходящие в клетках в результате воздействия самых разнообразных повреждающих и токсических агентов, в том числе и противоположных по своей природе (гипо-ги-пертония солевых растворов, низкие температуры, гипер- и гипоксия и др.), которые в настоящее время определяют как неспецефичес-кий адаптационный синдром клетки [4-6], клеточный стресс. При клеточном адаптационном синдроме развивается также комплекс неспецифических изменений метаболизма: активация аденилат- и гуанилатциклазной систем и каскадное образование и функционирование вторичных мессенджеров, стимулирующих в свою очередь деятельность большого количества протеинкиназ и других внутриклеточных ферментов [4, 7, 8]. Важнейшим механизмом клеточного стресса является разобщение дыхания и окислительного фосфо-рилирования, в механизме которого играют важную роль повреждение митохондриальной мембраны, а также потеря клеткой неорганического фосфата. В итоге развивается частичная деэнергизация клетки, сопряженная с активацией анаэробного гликолиза и накоплением молочной кислоты. Для адаптационного синдрома клетки характерны также активация митохондриальной АТФазы, выход и активация лизосомальных гидролаз, увеличение образования аммиака, ускоренный распад гликогена и т. п., существенные нарушения мембранного транспорта ионов и медиаторов и т. п. [9, 10].

Известно, что, например, в естественной среде обитания клетки бактерий испытывают воздействие разнообразных стимулов. В случае стрессовой ситуации, вызываемой несколькими факторами клетка должна обладать механизмом, осуществляющим баланс между разными системами ответа для преодоления в целом подобной ситуации. Установлено, что причиной гибели клеток является нарушение целостности мембраны, в свою очередь утрата целостности мембраны является следствием LamB-индуцированного стресса оболочки, который клетка не может полностью "преодолеть" и адекватно на него отреагировать. Полагают, что стресс оболочки вносит дисбаланс в липополисахаридный/пориновый состав наружной мембраны и вызывает возрастание потребности в неорганическом фосфате [29].

После действия сероводорода у дрозофил возрастала выживаемость при лишении корма в условиях сухости, но не при лишении корма во влажных условиях. Возрастание устойчивости к сухости связано с активацией соответствующих генов [38]. Липосахарид, глюкоза в высокой концентрации и насыщенные жирные кислоты вызывали стресс эндоплазмати-ческого ретикулума в первичной культуре ади-поцитов человека, а салицилат способствует уменьшению стресса [39]. Установлено, что со стрессом, индуцируемым молочной кислотой, наиболее тесно связана группа генов поверхностных белков, функции которых ранее были неизвестны. Кроме того, выявлена группа генов, экспрессия которых значительно возрастает, при комбинации молочной кислоты и низкой скорости роста. Это гены, участвующие в образовании альтернативных конечных продуктов ферментации — малата, ацетата и этанола [40].

В последние годы стало известно, что полифосфат (ПФ) играет роль в нескольких физиологических функциях, из которых наиболее охарактеризована индукция rpoS и recA во время стрессовой реакции Escherichia coli [41[. Анализировали изменения клеток Helicobacter pylori при их трансформации в кокковидную форму в культуре под влиянием окислительного стресса. При трансформации Helicobacter pylori постепенно ослаблялась метаболическая активность клеток, значительно снижалась активность уреазы, кислой и щелочной фосфа-таз, уменьшались уровни мРНК [42[.

Исследована устойчивость к стрессу дрожжей Saccharomyces cerevisiae после воздействия железа и хрома, которые являются незаменимыми минеральными веществами в низких концентрациях, но могут быть токсичными, если присутствуют в высоких концентрациях. Обработка Saccharomyces cerevisiae 0,1 мМ Fe(III) наделяла защитой к последующему воздействию сублетальных концентраций 2,5 мМ ионов Cr(III), приводя к большему образованию биомассы и более высокой жизнеспособности клеток по сравнению с предварительно не обработанными клетками. Показано, что предварительная обработка железом укрепляла состояние дрожжей при связанном с хромом стрессе благодаря механизму перекрестной защиты [31[. Недостаток железа вызывает стресс у бактерий Bordetella pertussis, Bordetella parapertussis и Bordetella bronchisepti-ca — это патогены со сложной реакцией на связанный с недостатком железа стресс, важный для адаптации к ограничению и потоку питательных веществ. Реакция на стресс, связанный с недостатком железа, глобально регулируется репрессором Fur с использованием двухвалентного железа как ко-репрессора. Экспрессия генов системы транспорта железа координируется особыми механизмами [32[. Наличие источника железа фиксируется определенными транскрипционными активаторами, которые реагируют на соответствующий источник железа, действующий как индуктор [16[.

Virgibacillus pantothenic синтезирует растворимый эктоин в ответ на высокую засоленность или низкую температуру роста, экзогенные эктоин и гидроксиэктоин защищают клетку от этих воздействий. С помощью меченого эктоина выяснили, что оба типа стресса индуцируют высокую активность поглощения экто-ина в Virgibacillus pantothentic. Синтез эктоина и белка EctT-опосредованное поглощение эк-тоина и гидроксиэктоина запускаются при изменении внешних условий — высокой солености и холодовом стрессе и обеспечивают защиту бактерии от стрессовых факторов [33[. Индуцировать супероксидативный стресс может и антимикробное катионное поверхностно-активное вещество, цетилметиламмоний бромид у клеток Escherichia coli, который сопровождался образованием супероксида и пероксида водорода и экспрессией генов soxR, soxS и soxRSрегулонов у клеток Escherichia coli [17[.

На клетках человека линии SH-SY5Y показали, что хондроитинсульфат (ChS) защищает их от токсичности Н2О2 и предотвращает их гибель. ChS в концентрации 3 мкМ на 48% снижал также гибель клеток, индуцируемую ротеноном (10 мкМ) в сочетании с олигомицином А (1 мкМ). Помимо этого, ChS резко снижал образование реакционно-активных кислородных радикалов, индуцированное Н2О2 и смесью ротенон-олигомицин А, а также вдвое повышал экспрессию фосфорилированной Akt и гемоксигеназы-1. Полагают, что эти эффекты ChS обусловлены его способностью активировать протеинкиназу С в пути с участием фосфатидилиноитоол-3-киназа [30, 37[. Толерантность к высоким температурам и низкому содержанию растворенного кислорода, снижение темпа метаболизма в условиях стресса, вызванного гипоксией, позволяет Gobiesox strumosus выживать в жестких условиях среды естественных местообитаний [27[.

Можно предположить, что общий механизм адаптивных реакций на окислительный стресс у различных организмов (бактерий, грибов, растений и животных) опосредуется цистеиновыми остатками и [F, S] кластерами специфичных регуляторных белков. Последний механизм реализуется через бактериальный белок SoxR, а первый — через OxyR-регу-лон у бактерий, Н2О2-стимулон у дрожжей, растительный NPPRI [34[.

Наконец, весьма существенным компонентом клеточного адаптационного синдрома является индукция образования в клетке особых стрессовых белков. Наиболее глубоко и всесторонне изучен этот процесс при кратковременном воздействии на клетки высокой температуры ("теплового шока"). Образование особых "белков теплового шока" присуще как растительным, так и животным клеткам различных таксонов [4, 19, 20[. Известно, что это кислые белки с молекулярными массами порядка 16-20, 70, 85, 110 кД, поскольку синтез белков теплового шока блокируется ингибитором синтеза.

Тепловой стресс может индуцировать образование в Saccharomyces cerevisiae цитоплазма-тических гранул, называемых тельцами про-цессинга мРНК (р-тельцами). Для этого процесса требуется синтез сфингоидных оснований. Сфинголипиды опосредуют инициацию трансляции, возможно, в результате участия в образовании р-телец [28[.

В образовании модифицированных белков играют роль посттрансляционные модификации (метилирование, фосфолирование, АДФ-риболизирование, ацетилирование) клеточных белков. Синтез белков, подобных белкам теплового шока, индуцируется не только гипертермией, но и гипоксией, токсическими агентами, ионами тяжелых металов, вирусами, ингибиторами электронного транспорта, этанолом и т.п.

Молекулярный механизм защитного действия стрессовых белков пока недостаточно выяснен. Хотя некоторые из них и обладают ферментативной (протеазной, алкогольде-гидрогеназной) активностью, но то обстоятельство, что стрессовые белки синтезируются в больших количествах (до 2,5 % и более от общего белка) в клетках, подвергшихся денатурирующим воздействиям, свидетельствует, скорее, об их стабилизирующем неспецифическом действии на жизненно важные клеточные структуры [4, 5[. Так изучена роль RhyR и oEcfG двух генетически связанных регуляторов Bradyrhizobium japonicum. Фенотипический анализ делеционных мутантов показал, что эти регуляторы участвуют в формировании ответа на тепловой шок и обезвоживание при недостатке источников углевода [21[.

Подобно образованию стрессовых белков в клетках при тепловом шоке было обнаружено появление аналогичных белков и при холодовом шоке. Акклиматизация устойчивой к холоду бактерии Yersinia tnterocolitica после холодового шока вызывает увеличение транскрипции бицистронного гена cspA1/ A2 белка холодового шока (CSP) в 300 раз. С помощью Ко-зерн-блот-анализа cspA1/ A2 с четырьмя зондами выявили ряд транскриптов cspA1/ A2, подобных первоначальному транскрипту и появляющихся в конце периода акклиматизации [22[.

Кроме того, ключевыми элементами внутриклеточных сетей передачи сигналов, которые обеспечивают ответ на внеклеточные изменения и адаптацию к ним, считаются стресс-активируемые протеин-киназы (SAPK). У дрожжей в условиях осмостресса активируется р38-родственная SAPK Hog1, которая при инициации не только фосфорилирует набор факторов транскрипции (TF), но и ассоциируется посредством этих TF со стресс-чувствительными промоторами [35[.

В противовес "тепловому шоку" (стрессу) механизм "холодового шока" недостаточно полно изучен. Известно, что в результате замораживания клетка подвергается холодовому воздействию как от самой низкой температуры, так и ее последствий: техническому стрессу от действия льда и возникающей гиперконцентрации солей при вымораживании воды. Так, клетки РС-3 аденокарциомы простаты человека подвергали замораживанию или экспонировали к NaCl изменяющейся (синхронно с изменением температуры) концентрации, которая имитировала изменение экстраклеточной среды в процессе замораживания. И было показано, что механический стресс, вызываемый кристаллами внеклеточного льда, играет важную роль в повреждении клеток при замораживании при относительно более высоких температурах, тогда как влияние концентрации растворов более значительно при более низких температурах замораживания [23].

Кроме того, исследования показали, что дегидратация, вызванная замораживанием, значительно усиливает стрессовое воздействие на поверхность клетки, эндотелия (24).

Сделан вывод, что исходный этап дегидратации клеток является наиболее важным при контроле степени устойчивости клеток к гипертоническому стрессу и отмечается более высокая устойчивость эритроцитов к гиперто-ничесому шоку в растворе 4 М NaCl, инкубируемых на первом этапе в расворах NaCl с рН 5,5 и 7,4. Возможно, это связано с тем, что более кислое значение рН 5,5 вызывает увеличение объема клеток, а его щелочное значение приводит к уменьшению объема эритроцитов, что усиливает действие гипертонического стресса и сдвиг температуры. Перенос клеток, предварительно инкубированных в растворах со значением рН 9,0, вызывает более высокие значения гемолиза. Вероятно, при таком значении рН снижается поверхностное натяжение мембраны, в результате чего она находится в неустойчивом состоянии [25].

В настоящее время механизмы защиты от стресса, вызванного от действия на клетки того или иного агента, рассматривается на генном уровне. При проведении функциональной оценки генов, связанных с защитой от гидропе-рекисного стресса у Agrobacterium tumefaciens, показали, что ген ohr, кодирующий тиолперок-сидазу, связан с первичной защитой от органического гидроперекисного стресса. Ген ohr локализован рядом с геном ohrR, кодирующим сенсор и транскрипционный регулятор органического гидроперекисного стресса. Транскрипция обоих генов индуцируется органическими гидроперекисями и требуется для адаптивного ответа на вызыванный ими стресс [11].

Была отмечено регуляция генов порина ompF и ompC у Serratia marcescens в ответ на осмотический стресс, салицилат, температуру и рН [12]. Serratia marcescens отличается естественной устойчивостью к антибиотикам, что определяется меньшей по сравнению с другими бактериями проницаемостью наружной мембраны. Контролируют проницаемость наружной мембраны пориновые белки OmpF и OmpC. Исходя из сходства поринов S. marcescens и Escherichia coli^bDra изучена экспрессия генов ompF и ompC с использованием гетерологичных зондов под действием различных внешних факторов, включая осмотический шок, салицилат температуру и рН. Показано, что при 28оС, рН-8,0, отсутствии сахарозы салицилата индуцируется транскрипция гена ompF, тогда как индукция экспрессии гена ompC вызывается повышением температуры, подкислением среды рН 6,0 внесением сахарозы (10%) и салицилата (8 мМ). При многофакторном анализе превалирующее значение имеет температура, затем рН. Установлено, что регулятор MicF не участвует в осморегуляции рассматриваемых генов, в то же время MicF подавляет экспрессию OmpF в присутствии салицилита, при повышении температуры, а также при низких значениях рН [12]. Транскриптомный ответ Neiseria gonorrhoeae на перекись водорода выявил гены с ранее не охарактеризованными ролями в защите от окислительных повреждений [13[. К примеру, Hog1 митоген-активируе-мая белковая киназа (МАР) опосредует адаптивный ответ как на осмотический, так и на окислительный стресс в грибном патогене Candida albicans. Этот белок участвует в двух различных морфогенетических процессах — как репрессор транзиции от дрожжей к гифам и как индуктор образования хламидиоспор. Показали, что репрессия роста филаментов происходит как при ограничении питания, так и при индуцирующих условиях, вызванных низкой температурой, низким рН или голоданием по азоту [14[.

Несмотря на то, что идентифицировано и охарактеризовано несколько ферментов, осуществляющих защиту белков, ДНК/РНК и ли-пидов от разрушительного действия реактивных форм кислорода, все еще остается мало понятным характер клеточных ответов на это воздействие в ходе инфекционного цикла Borrelia burgdorferi. Установлено, что ген bb07828 B.burgdorferi кодирует один из этих ферментов и играет определенную роль в формировании ответа на внутриклеточный redox и окислительные стрессы [15].

Установлено, что в регуляции комплексного адаптивного ответа на гипертонический стресс у дрожжей кроме Hogl МАР-киназы участвуют и транскрипционные репрессоры Mot3 и Rox1. Показано, что устойчивость к солевому стрессу сопряжена со снижением содержания эргостеролов: при осмотическом шоке указанные регуляторы вызывают быструю остановку транскрипции генов ERG2 и ERG11, а также подавление транскрипции главного транскрипционного регулятора генов ERG — Ecm22. Окислительный стресс также вызывает репрессию транскрипции ERG2 и ERG11, однако формирование ответа на этот стресс лишь частично зависит от Hogl и Mot3/Rox1 [26].

Устойчивость цианобактерий Nostoc mus-corum к солевому или осмотическому стрессу можно увеличить за счет их генетического модифицирования, результатом которого является ингибирования нитрогенезной активности и фотовыделения кислорода. При солевом стрессе в модифицированных бактериях не происходят изменения в системе транспорта калия [18].

Вычитательной гибридизацией кДНК кло-нотек листьев растения чая Camellia simensis ранее выделили COR-гены, одна из EST(CsCORI или I) позитивно регулируется холодом. 3'-RACE подходом получили полноразмерную кДНК-I 755 п.н. для Gly/Arg/Pro-обогащенного белкового продукта из 86 остатков. Холодовая акклиматизация, дегидратация и АВА-обработ-ка время-зависимым образом стимулируют накопление в листьях чая м-РНК-I. EISH-данные на материале I-экспрессирующего трансгенного табака указывают на локализацию рекомби-нантного I-белка в клеточных стенках, а экспрессия I способствует приобретению трансгенным табаком повышенной толерантности к соли и дегидратации [44].

У Lactococcus lactis IL1403 репрессор CopR, индуцируемый медью, контролирует 14 генов. Этот регулон CopR включает регулятор CopR, две медьсодержащих АТФ-азы СРх-типа, ча-перон и 10 дополнительных генов, функции которых неизвестны. Один из этих генов ytjD, переименованный в cinD, кодирует индуцируемую медью нитроредуктазу. Показано, что in vivo ген cinD индуцируется медью, кадмием и серебром. Нокаут гена cinD приводит к возрастанию чувствительности мутанта к 4-нитрохи-нолин-^оксиду, вызывающему окислительный стресс. Также установлено, что CinD обладает заметной каталазной активностью in vitro. Кристаллическая структура CinD (разрешение 1,35a) сходна с таковыми у известных нитроредуктаз. Таким образом CinD — нитроредуктаза защищает Lactococcus lactis от окислительного стресса, который могут вызвать нитроароматические соединения и медь [45].

Исследовали роль протеинкиазы А (РКА) в ответе на стресс, вызванный щелочным рН в дрожжах. Полученные результаты продемонстрировали, что ингибирование пути РКА щелочным рН представляет собой важную часть адаптивного ответа на этот вид стресса, и этот ответ включает Mns2/Msn4 — опосредованное ремоделирование экспрессии генома (36).

ЛИТЕРАТУРА

1. Виру А.А. Гормональные механизмы адаптации и тренировки / А.А. Виру — Л.: Наука, 1981, — 155 с.

2. Гаркави Л.Х. Адаптационные реакции и резистентность организма / Л.Х. Гаркави, Е.Б. Квакина, М.А. Уколова // Ростов н/Д: Изд-во Рост. ун-та, 1977, — 120 с.

3. Меерсон Ф.З. Адаптация, стресс и профилактика / Ф.З. Меерсон — М.: Наука, 1981, — 278 с.

4. Браун А.Д. Неспецифический адаптационный синдром клеточной системы / А.Д. Браун, Т.П. Моженок — Л.: Наука, 1987, — 231 с.

5. Мащанский В.Ф. Ранние реакции клеточных органоидов / В.Ф. Мащанский, И.М. Рабинович — Л.: Наука, 1987, — 120 с.

6. Эйдус Л.Х. Несспецифическая реакция клеток и радиочувствительность / — М.: Атомиздат, 1977, — 151 с.

7. Гончаренко Е.Н. Гипотеза эндогенного фона радиорезистентности / Е.Н. Гончаренко, Ю.Б. Кудряшов — М.: Изд-во МГУ, 1980, — 176 с.

8. Гончаренко Е.Н. Химическая защита от лучевого поражения / Е.Н. Гончаренко, Ю.Б. Кудряшов — М.: Изд-во МГУ, 1985, — 249 с.

9. Кузин А.М. Структурно-метаболическая теория в радиобиологии / А.М. Кузин — М.: Наука, 1986, — 282 с.

10. Рыскулова С.Т. Радиационная биология плазматических мембран / С.Т. Рыскулова — М.: Энергоатомиздат, 1986, — 127 с.

11. OhrR and ohr are the primary sensor / regulator and protectiv genes against organic hydroperoxide stress in Agrobacterium tumefaciens. /Chuchue Tatsanee, Tanboon Weerachai, Prapagdee Bengaphorn [at al.] // J. Bacteriol. 2006. 188, № 3, Р. 842-851.

12. Regulation of Serratia marcescens ompF and ompC porin genes in response to osmotic stress, salicylate, temperature and pH. /Begis Sanela, Worobec Elizabeth A. //Microbiology. 2006. 152, № 2, р. 485 — 491.

13. The transcriptome response of Neisseria gonorrhoeae to hydrogen peroxide reveals genes with previously uncharacterized roles in oxidative damage protection. / Stohl Elizabeth A., Criss Alison K., Seifert H. Steven.// Mol. Microbiology. 2005. 58, № 2, Р. 520 — 532.

14. The Cek1 and Hog1 mitogen-activated protein kinases play complementary roles in cell wall biogenesis and chlamydospore formation in the fungal pathogen Candida albicans. /Eisman B., Alonso-Monge R., Roman E., Arana D., Nombela C., // Pla J. Eukariot. Cell. - 2006. — 5, № 2, — Р. 347-358.

15. Borrelia burgdorferi bb07828 encodes a coenzyme A disulphide reductase whose fun ction suggests a role in intracellular redox and the oxidative stress response. / Boylan Julie A., Hummel Charley S., Benoit Stephane, Garcia-Lara Jorge, [at al.]. // Mol. Microbiol. — 2006. — 59, № 2, — Р. 475-486.

16. Bordetella iron transport and virulence. /Brickman Timothy J., Anderson Mark T., Armstrong Sandra K. // Biometals. 2007. 20, № 3-4, Р. 303-322.

17. Antimicrobial cationic surfactant, cetyltrimethylammonium bromid, induces superoxid stress in Escherichia coli cells. /Nakata K., Tsuchido T., Matsumura Y. // J. Appl. Mol. Microbiology. — 2011. 110, № 2, — Р. 5680 — 579.

18. Genetically moditied cyanobacterium Nostoc muscorum overproducing proline in response to salinity and osmotic stresses. Bhargava Santosh.// J. Biosci. 2006. — 31, № 2, — Р. 265 — 272.

19. Первичные процессы лучевого поражения / Под ред. Б.Н. Тарусова. М., 1957, — 156 с.

20. Lee-Gord J.M. The organic chemistry of superoxide / J.M. Lee-Gord // Chem. Soc. Rev. 1977. Vol. 6. P. 195 — 214.

21. The PhyR-oEcfG signalling cascade is involved in stress response and symbiotic efficiency in Bradyrhizobium japon-icum. / Gourion Benjamin, Sulser Sandra, Frunzke Julia [at al.] Mol. Microbiology. 2009. 73, № 2, р. 291 — 305.

22. The AGUAAA motif in cspA1/ A2 mRNA is important for adaptation of Yersinia tnterocolitica to grov at low temperature. / Neuhaus Klaus, Anastasou Natasa, Kaberdin Vladimir [at al.] Mol. Microbiology. 2003. 50, № 5, р. 1629 — 1645.

23. Takamatsu Hirosi, Zawlodzka Sylvia, Miyanaga Takeshi. Nihon kikai gakkai ronbunshu. B = Trans. Jap. Soc. Mech. Eng. B. 2006. 72, № 717. Р. 1342 — 1348.

24. Morphological study of endothelial cells during freezing. /Zhang A., Xu L. X., Sandison G.A., Cheng S. // Phys. Med. and Biol. 2006. 51, № 23.Р. 6047 — 6060.

25. Влияние рН и температуры на устойчивость эритроцитов к гипертоническому стрессу : Докл. [Конференция молодых ученых "Холод в биологии и медицине 2006", Харьков, 24-25 мая, 2006]. / Александрова Д.И., Бондаренко В.А. // Пробл. криобиол. 2006. 16, № 4. С. 436.

26. Repression of ergosterol biosynthesis is essential for stress resis-tanse and is mediated by the Hogl МАР kinase and the Mot3 and Rox1 transcription factors. /Montanes Fernando Martinez, Pascual-Ahuir Amparo, Proft Markus. //Mol. Microbiology. 2011. 79, № 4, р. 1008 — 1023.

27. Responses of skillettish gobiesox strumosus to high temperature and low oxygen stress. / Tiffany B. N., Enzor L. A., Bennett W. A. J. // Fish Biol. 2010. 76, №3, р.556 — 563.

28. Sphingolipids mediated tormtion of mKNA processing bodies during the heat-stress reponse of Saccharomyces cerevisiae. / Cowart L., Ashley, Gandy Jason L. [at al.] Biochem J. 2010. 431, № 1, р. 31 — 38.

29. Reimann Sylvia A. Constitutive expression of the maltoporin LamB in the absence of OmpR damages the cell envelope. /Sylvia A. Reimann, J. J. Wolfe Alan // Bacteriol. 2011. 193, № 4, р. 842 — 853.

30. Multilavered control of geno expression by stress-activated protein kinases. de Nadal Enkilia, Posas Francesc. // EMBO Journal. 2010. 29. № 1, 4 — 13.

31. Induced cross-protection responses against Cr(III) and Fe(III) ions in Saccharomyces cerevisiae. Fujs Stefan, Ekert Martina, Scancar Janer, Raspor Peter. //J. Basic Miccrobiol. 2007. 47, № 4, р. 301 — 308.

32. Bordetella iron transport and virulence. /Brickman Timothy J., Anderson Mark T., Armstrong Sandra K. //Biometals. 2007. 20, № 3 — 4, р. 303 — 322.

33. Ectoine and hydroxyectome as protectants against osmstic and cold stress: Uptake through the SlgB-controlled betaine-choline-carnitine transporter-tupe carrier EctT from Virgibacillus pantothentic. /Kuhlmann Anne U., Hoffmann Tamara, Bursy Jan [et al.] //J. Bacteriol. 2011. 193, № 18, р. 2699 — 2708.

34. Adaptive response to oxidative stress: Bacteria, fungi, plants and animals. Lushchak Volodymyr I. Compar. // Biochem. and Physiol. C. 2011. 153. № 2. Р. 175 — 190.

35. Multilayered control of gene expression by stress-activated protein kinases. de Nadal Eulalia, Posas Francesc.// EMBO Journal. 2010. 29, № 1, 4 — 13.

36. The role of the protem kinase A pathway in the repronse to alkaline pH stress in yeast. /Casado Carlos, Gonzaler Asier, Platara Maria[et al.] // Biochem. J. 2011. 438, № 3, р. 523 — 533.

37. Chondroitin suifate protects SH-SY5Y cells from oxidative stress by inducing heme oxygenase-1 via phosphatidylinositol 3-kinase/Akt. Caits Noelia, Valero Teresa, Villarrova Mercedes [et al.] // Pharmacol. and Exp. Ther. 2007. 323. № 3. — P. 946 — 953.

38. Hydrogen sulfide exposute incteases desiccation in Drosophila melanogaster. / Zhong Lian-Feng, Wang Shu-Ping, Shi-Xiao-Qin, [et al.] // J. Insect Physiol. 2010. 56, № 12. Р. 1777 — 1782.

39. Lipopjlysaccharide, high glucose and saturated fatty acids induce endoplasmic reticulum stress in cultured primary human adipocytes: Salicylate alleviates this stress. Alhusaini Saif, McGee Kirsty, Schisano Bruno, [et al.] // Biochem, and Biophys. Res. Commun. 2010. 397, № 3. Р. 472 — 478.

40. Unravelling the multiple effects of lactic acid stress on Lactobacillus plantarum by transcription profiling. / Pieterse Bart, Leer Rob J., Schuren Frank H. J. [et al.] // J. Microbiology. 2005. 151, № 12. Р. 3881 — 3894.

41. Manganelli Riccardo Polyphosphate and stress response in mycobacteria./ Manganelli Riccardo. // Mol. Microbiol. 2007. 65, № 2. Р. 258 — 260.

42. Zeng Hao, Zou Quanming, Guo Gang. Jiefangjun yixue zazhi = Med. J. Chin. People's Liberation Army. 2006. 31, № 3. — P. 199 — 202.

43. The maxima cytoprotective function of the heat shock protein 27 is dependent on heat shok protein 70. / Sreedharan R., Riordan M., Thullin G., [et al.] // Biochim. et biophys. acta. Mol. Cell Res. 2011. 1813. № 1. Р. 129 — 135.

44. A novel cold-regulated gene from Camellia simensis CsCORI, enhances salt — and dehydration-tolerance in tobacco. /Li Xian-Wen, Feng Zhi-Guo, Yang Hui-Min, [et al.] // Biochem. and. Biophys. Res. Commun. 2010. 394. № 2. Р. 354 — 359.

45. Structure and function of CinD (YtjD) of Lactococcus lactis, a copper-induced nitroreductase involved in defense against oxidative stress. Mermod Melanie, Mourlane Frederic, Waltersperger Sadro, [et al.] // J. Bacteriol. 2010. 192, № 16ю Р. 4172 — 4180.

 

REFERENCES

1. Viru A.A. Gormonal'nye mekhanizmy adaptacii i trenirovki / A.A. Viru — L.: Nauka, 1981, — 155 s.

2. Garkavi L.Kh. Adaptacionnye reakcii i rezistentnost' organizma / L.Kh. Garkavi, E.B. Kvakina, M.A. Ukolova // Rostov n/D: Izd-vo Rost. un-ta, 1977, — 120 s.

3. Meerson F.Z. Adaptaciya, stress i profilaktika / F.Z. Meerson — M.: Nauka, 1981, — 278 s.

4. Braun A.D. Nespecificheskij adaptacionnyj sindrom kletochnoj sistemy / A.D. Braun, T.P. Mozhenok — L.: Nauka, 1987, — 231 s.

5. Maschanskij V.F. Rannie reakcii kletochnykh organoidov / V.F. Maschanskij, I.M. Rabinovich — L.: Nauka, 1987, — 120 s.

6. Ejdus L.Kh. Nesspecificheskaya reakciya kletok i radiochuvstvitel'nost' / — M.: Atomizdat, 1977, — 151 s.

7. Goncharenko E.N. Gipoteza endogennogo fona radiorezistentnosti / E.N. Goncharenko, Yu.B. Kudryashov — M.: Izd-vo MGU, 1980, — 176 s.

8. Goncharenko E.N. Khimicheskaya zaschita ot luchevogo porazheniya / E.N. Goncharenko, Yu.B. Kudryashov — M.: Izd-vo MGU, 1985, — 249 s.

9. Kuzin A.M. Strukturno-metabolicheskaya teoriya v radiobiologii / A.M. Kuzin — M.: Nauka, 1986, — 282 s.

10. Ryskulova S.T. Radiacionnaya biologiya plazmaticheskikh membran / S.T. Ryskulova — M.: Energoatomizdat, 1986, — 127 s.

11. OhrR and ohr are the primary sensor / regulator and protectiv genes against organic hydroperoxide stress in Agrobacterium tumefaciens. /Chuchue Tatsanee, Tanboon Weerachai, Prapagdee Bengaphorn [at al.] // J. Bacteriol. 2006. 188, № 3, Р. 842-851.

12. Regulation of Serratia marcescens ompF and ompC porin genes in response to osmotic stress, salicylate, temperature and pH. /Begis Sanela, Worobec Elizabeth A. //Microbiology. 2006. 152, № 2, р. 485 — 491.

13. The transcriptome response of Neisseria gonorrhoeae to hydrogen peroxide reveals genes with previously uncharacterized roles in oxidative damage protection. / Stohl Elizabeth A., Criss Alison K., Seifert H. Steven.// Mol. Microbiology. 2005. 58, № 2, Р. 520 — 532.

14. The Cek1 and Hog1 mitogen-activated protein kinases play complementary roles in cell wall biogenesis and chlamydospore formation in the fungal pathogen Candida albicans. /Eisman B., Alonso-Monge R., Roman E., Arana D., Nombela C., // Pla J. Eukariot. Cell. - 2006. — 5, № 2, — Р. 347-358.

15. Borrelia burgdorferi bb07828 encodes a coenzyme A disulphide reductase whose fun ction suggests a role in intracellular redox and the oxidative stress response. / Boylan Julie A., Hummel Charley S., Benoit Stephane, Garcia-Lara Jorge, [at al.]. // Mol. Microbiol. — 2006. — 59, № 2, — Р. 475-486.

16. Bordetella iron transport and virulence. /Brickman Timothy J., Anderson Mark T., Armstrong Sandra K. // Biometals. 2007. 20, № 3-4, Р. 303-322.

17. Antimicrobial cationic surfactant, cetyltrimethylammonium bromid, induces superoxid stress in Escherichia coli cells. /Nakata K., Tsuchido T., Matsumura Y. // J. Appl. Mol. Microbiology. — 2011. 110, № 2, — Р. 5680 — 579.

18. Genetically moditied cyanobacterium Nostoc muscorum overproducing proline in response to salinity and osmotic stresses. Bhargava Santosh.// J. Biosci. 2006. — 31, № 2, — Р. 265 — 272.

19. Pervichnye processy luchevogo porazheniya / Pod red. B.N. Tarusova. M., 1957, — 156 s.

20. Lee-Gord J.M. The organic chemistry of superoxide / J.M. Lee-Gord // Chem. Soc. Rev. 1977. Vol. 6. P. 195 — 214.

21. The PhyR-oEcfG signalling cascade is involved in stress response and symbiotic efficiency in Bradyrhizobium japon-icum. / Gourion Benjamin, Sulser Sandra, Frunzke Julia [at al.] Mol. Microbiology. 2009. 73, № 2, р. 291 — 305.

22. The AGUAAA motif in cspA1/ A2 mRNA is important for adaptation of Yersinia tnterocolitica to grov at low temperature. / Neuhaus Klaus, Anastasou Natasa, Kaberdin Vladimir [at al.] Mol. Microbiology. 2003. 50, № 5, р. 1629 — 1645.

23. Takamatsu Hirosi, Zawlodzka Sylvia, Miyanaga Takeshi. Nihon kikai gakkai ronbunshu. B = Trans. Jap. Soc. Mech. Eng. B. 2006. 72, № 717. Р. 1342 — 1348.

24. Morphological study of endothelial cells during freezing. /Zhang A., Xu L. X., Sandison G.A., Cheng S. // Phys. Med. and Biol. 2006. 51, № 23.Р. 6047 — 6060.

25. Vliyanie pH i temperatury na ustojchivost' eritrocitov k gipertonicheskomu stressu : Dokl. [Konferenciya molodykh uchenykh "Kholod v biologii i medicine 2006", Khar'kov, 24-25 maya, 2006]. / Aleksandrova D.I., Bondarenko V.A. // Probl. kriobiol. 2006. 16, № 4. S. 436.

26. Repression of ergosterol biosynthesis is essential for stress resis-tanse and is mediated by the Hogl МАР kinase and the Mot3 and Rox1 transcription factors. /Montanes Fernando Martinez, Pascual-Ahuir Amparo, Proft Markus. //Mol. Microbiology. 2011. 79, № 4, р. 1008 — 1023.

27. Responses of skillettish gobiesox strumosus to high temperature and low oxygen stress. / Tiffany B. N., Enzor L. A., Bennett W. A. J. // Fish Biol. 2010. 76, №3, р.556 — 563.

28. Sphingolipids mediated tormtion of mKNA processing bodies during the heat-stress reponse of Saccharomyces cerevisiae. / Cowart L., Ashley, Gandy Jason L. [at al.] Biochem J. 2010. 431, № 1, р. 31 — 38.

29. Reimann Sylvia A. Constitutive expression of the maltoporin LamB in the absence of OmpR damages the cell envelope. /Sylvia A. Reimann, J. J. Wolfe Alan // Bacteriol. 2011. 193, № 4, р. 842 — 853.

30. Multilavered control of geno expression by stress-activated protein kinases. de Nadal Enkilia, Posas Francesc. // EMBO Journal. 2010. 29. № 1, 4 — 13.

31. Induced cross-protection responses against Cr(III) and Fe(III) ions in Saccharomyces cerevisiae. Fujs Stefan, Ekert Martina, Scancar Janer, Raspor Peter. //J. Basic Miccrobiol. 2007. 47, № 4, р. 301 — 308.

32. Bordetella iron transport and virulence. /Brickman Timothy J., Anderson Mark T., Armstrong Sandra K. //Biometals. 2007. 20, № 3 — 4, р. 303 — 322.

33. Ectoine and hydroxyectome as protectants against osmstic and cold stress: Uptake through the SlgB-controlled betaine-choline-carnitine transporter-tupe carrier EctT from Virgibacillus pantothentic. /Kuhlmann Anne U., Hoffmann Tamara, Bursy Jan [et al.] //J. Bacteriol. 2011. 193, № 18, р. 2699 — 2708.

34. Adaptive response to oxidative stress: Bacteria, fungi, plants and animals. Lushchak Volodymyr I. Compar. // Biochem. and Physiol. C. 2011. 153. № 2. Р. 175 — 190.

35. Multilayered control of gene expression by stress-activated protein kinases. de Nadal Eulalia, Posas Francesc.// EMBO Journal. 2010. 29, № 1, 4 — 13.

36. The role of the protem kinase A pathway in the repronse to alkaline pH stress in yeast. /Casado Carlos, Gonzaler Asier, Platara Maria[et al.] // Biochem. J. 2011. 438, № 3, р. 523 — 533.

37. Chondroitin suifate protects SH-SY5Y cells from oxidative stress by inducing heme oxygenase-1 via phosphatidylinositol 3-kinase/Akt. Caits Noelia, Valero Teresa, Villarrova Mercedes [et al.] // Pharmacol. and Exp. Ther. 2007. 323. № 3. — P. 946 — 953.

38. Hydrogen sulfide exposute incteases desiccation in Drosophila melanogaster. / Zhong Lian-Feng, Wang Shu-Ping, Shi-Xiao-Qin, [et al.] // J. Insect Physiol. 2010. 56, № 12. Р. 1777 — 1782.

39. Lipopjlysaccharide, high glucose and saturated fatty acids induce endoplasmic reticulum stress in cultured primary human adipocytes: Salicylate alleviates this stress. Alhusaini Saif, McGee Kirsty, Schisano Bruno, [et al.] // Biochem, and Biophys. Res. Commun. 2010. 397, № 3. Р. 472 — 478.

40. Unravelling the multiple effects of lactic acid stress on Lactobacillus plantarum by transcription profiling. / Pieterse Bart, Leer Rob J., Schuren Frank H. J. [et al.] // J. Microbiology. 2005. 151, № 12. Р. 3881 — 3894.

41. Manganelli Riccardo Polyphosphate and stress response in mycobacteria./ Manganelli Riccardo. // Mol. Microbiol. 2007. 65, № 2. Р. 258 — 260.

42. Zeng Hao, Zou Quanming, Guo Gang. Jiefangjun yixue zazhi = Med. J. Chin. People's Liberation Army. 2006. 31, № 3. — P. 199 — 202.

43. The maxima cytoprotective function of the heat shock protein 27 is dependent on heat shok protein 70. / Sreedharan R., Riordan M., Thullin G., [et al.] // Biochim. et biophys. acta. Mol. Cell Res. 2011. 1813. № 1. Р. 129 — 135.

44. A novel cold-regulated gene from Camellia simensis CsCORI, enhances salt — and dehydration-tolerance in tobacco. /Li Xian-Wen, Feng Zhi-Guo, Yang Hui-Min, [et al.] // Biochem. and. Biophys. Res. Commun. 2010. 394. № 2. Р. 354 — 359.

45. Structure and function of CinD (YtjD) of Lactococcus lactis, a copper-induced nitroreductase involved in defense against oxidative stress. Mermod Melanie, Mourlane Frederic, Waltersperger Sadro, [et al.] // J. Bacteriol. 2010. 192, № 16. Р. 4172 — 4180.